Prima parte:
Scott e i suoi amici se la devono vedere con il gruppo di alfa arrivato in città, guidato da Deucalion. Nel frattempo a Beacon Hills arriva un omicida seriale, e Stiles scoprirà uno schema per le vittime: l’omicida uccide 3 vittime per ogni categoria: vergini, guardiani, guaritori e guerrieri. Durante lo scontro con il branco di Alfa Scott scopre di essere un “vero Alpha” cioè un beta che grazie alle sue doti di leader e al suo coraggio diventerà alfa senza bisogno di ucciderne un altro. Alla fine si scoprirà che l’omicida seriale non è altri che la nuova professoressa di lettere, Jennifer Blake, che in realtà è un Darach, ovvero un druido, come Deaton, ma solamente malvagio. Jennifer è sul punto di uccidere le ultime vittime dell’ultima categoria, ossia i guardiani, e le vittime in questo caso sono la mamma di Scott, il papà di Stiles ed il padre di Allison. Per impedire la morte dei loro genitori, Scott, Stiles ed Allison attraverso un rituale, si sacrificheranno al posto dei genitori, risvegliando il potere del Nemeton, un luogo che secondo le parole di Deaton è rimasto senza potere per tanto tempo e attirerà strane cose a Beacon Hilss. Per salvare i genitori Scott decide di allearsi con Deucalion per sconfiggere Jennifer ma lei riesce a convincere Derek di combattere insieme a lei per la stessa causa. Dopo un duro scontro Scott riesce a spezzare una barriera di sorbo del Darach diventando un vero Alpha e Deucalion dà il colpo di grazia alla donna fermando così le correnti. L’episodio si conclude con Peter che uccide definitivamente Jennifer, la quale era riuscita a trascinarsi fino al Nemeton, e afferma di essere sempre l’Alpha.
Seconda parte:
La seconda parte della terza stagione vede l’introduzione della mitologia giapponese. L’apertura fatta da Scott, Stiles e Allison al termine della prima parte di stagione per salvare i genitori dal Darach. Aiden e Ethan diventano Omega e cercano in tutti i modi di entrare nel branco di Scott. Nella scuola di Beacon Hills arriva una nuova ragazza, Kira, per cui Scott avrà un cotta, che poi si rivelerà una kitsune. Malia comicia ad andare a scuola e Scott e Stiles le danno una mano nel imparare a gestire la trasformazione e la rabbia. Scott, Allison e Stiles continuano ad avere incubi, dopo essere rimasti traumatizzati dalla “morte e poi risurrezzione”; Allison vede la zia Kate tormentarla ovunque, Scott non riesce piu a controllare la sua trasformazione, la sua ombra e il suo riflesso sono quelli del licantropo che è, mentre Stiles continua a sognare un nogitsune che gli pone sempre lo stesso indovinello “-Tutti ce l’hanno ma nessuno può perderla ” cosi lui impazzisce e viene posseduto da un demone, lo stesso nogitsune, anche chiamato il kitsune del vuoto,che ordina la morte di Kira. Dopo si crede che Stiles abbia la stessa malattia della madre (Demenza Fronto temporale che distrugge le cellule del cervello) ma poi in realtà si rivela solo posseduto. Stiles si divide dalla parte posseduta, che continua comunque ad indossare il suo volto. Il nogitsune prende il controllo degli Oni grazie all’ultima coda rubata a Noshiko, la madre di Kira. Due oni uccidono Allison e Aiden. Lydia ne prevede la morte grazie ai suoi poteri da Banshee. Isaac e il signor Argent ancora devastati dalla morte di Allison scoprono grazie alla ragazza che per gli Oni l’argento e come veleno. Alla fine il nogitsune viene morso da Scott e poi trafitto dalla katana di Kira venendo successivamente intrappolato da Isaac nel cofanetto di legno col triskelion. Alla fine della terza stagione Derek viene rapito dalla rediviva Kate.